【科普】诺奖解读热身第十四篇：生物钟的进化与生态学意义

学术笔记生物钟的进化与生态学意义报告人：Carl Johnson整理人：颉孝贤审核人：张二荃Carl Joh...





学术笔记

生物钟的进化与生态学意义

报告人：Carl Johnson

整理人：颉孝贤

审核人：张二荃

“2016国际时间生物学暑期学校”的第一天（8月1日）上午，来自Vanderbilt University的Carl Johnson教授为学员们带来了一场题为  “生物钟的进化与生态学”（ Evolution and Ecology of Clocks）的精彩课程。Carl Johnson教授风趣幽默，课程的讲解格外生动，深深地吸引了全体学员；讲解的内容博与精结合，系统地介绍了昼夜生物钟的适应性、进化和用途。

学术笔记

Carl Johnson教授的课程主要从三个方面进行：（1）昼夜生物钟真的能提高生物适应环境的能力？（2）选择压力可能促进生物钟系统的进化；（3）一些可能的生物钟对生物适应性的用途。昼夜生物钟真的能提高生物的适应能力吗？

Carl Johnson教授讲解时首先提出了一个问题，“昼夜生物钟真的能提高生物适应环境的能力吗？”。经过学员的积极回答与讨论后，他引用了浅显易懂的例子对生物钟的概念进行说明。“我们知道，三角拱肩是弓形石建筑之间的弯曲部分，用来支撑圆形的顶。它们很容易被人们认为是用来装饰的，装有它们的目的只是艺术成分。但是它们的弓形是由建筑结构决定的，是圆顶的根基。正像鼻子能够很好地架起眼镜，但是鼻子进化出来仅是提供一个支架眼镜的地方吗？不是，鼻子主要功能其实是呼吸系统的组成部分。鼻子能够支撑眼镜仅是鼻子进化的‘三角拱肩’。因此，从进化生物学角度来说，三角拱肩只是进化的附属产物，而不是适应性选择的直接产物。这里说的‘三角拱肩’就相当于‘生物钟’”。其次，生物的适应性如何进行衡量？寿命、生长和发育的速率，甚至是存活率都不能精确地衡量适应性，仅繁殖的成功率才能衡量，如一个特定基因型后代的适应性是指经过了一代或多代后此基因型个体平均每个生命存活时间对于群体存活时间的比例。

一些研究尝试从动物的野外生存能力和竞争性生存方面衡量生物钟系统对适应性的作用。神经振荡器通过与环境的同步化（如感知光照与黑暗的周期）把行为的节律调整至当地的时间，而位于下丘脑的视交叉上核（SCN）是哺乳动物的最核心的振荡器。DeCoursey等（2000）证明SCN区域损伤（SCN-X）的花栗鼠在野外80天被黄鼠狼捕食的概率要高很多。为什么SCN-X花栗鼠有更高的被捕食率？无线电遥测结果表明，这些鼠在黑夜的时候躲在洞穴中，在白天的时候更加喜欢运动（图1）。这样就暴露了他们的位置，容易被黄鼠狼捕食。

在竞争性方面的作用研究表明，在持续光照的条件下，生物钟基因突变型和野生型蓝藻在生长速率上没有区别，而将它们混合置于不同的light-dark（LD）光周期环境下共培养后，再将蓝藻的单克隆置于培养基上进行培养。根据荧光的节律变化可以看出，突变型蓝藻丰度下降较快，而野生型蓝藻丰度呈现较强的节律性缓慢地下降（图2）。其生物钟核心元件KaiC基因不同位点突变的蓝藻出现了节律丧失或减弱的现象，而在持续光照或LD12:12光周期下，对其进行单独培养时，生长状况与野生型没有区别；但在LD12:12的光周期下，与野生型进行混合培养时，突变型蓝藻完全失去了竞争力（图3）。上述实验表明，生物钟只有在节律环境下才能提高生物适应环境的能力。选择压力可能会促进生物钟系统的进化

生物钟是如何进化的呢？1965年，Colin Pittendrigh提出了“避开光”假说：生物钟进化是每天光暗周期性变化产生的选择性压力作用的结果。假设认为光（包括紫外和可见光）对细胞的遗传和生物化学组成是有害的，可见的辐射光可作为能源物质，对生物机体的威胁容易被忽略。而生物可能是通过对色素的感应、细胞的无色成份和生物钟系统等的进化对光子的辐射进行应答的。Carl Johnson教授结合酵母（yeast）、大肠杆菌（E.coli）和衣滴虫目（Chlamydomonas）等生物的光敏感性存在昼夜节律性分析，进一步对“避开光”假说进行论证。并结合红假单胞菌属（Rhodopseudomonas）解释什么是选择压力。研究发现，Rhodopseudomonas在LD12:12光周期条件下，其固氮能力在白天的特定时间达到峰值，而KaiC基因敲除的Rhodopseudomonas（RCKO）固氮稳定相位消失了。如果将Rhodopseudomonas置于持续的光照条件下，其固氮能力大大减弱（图4）。不难看出，敲除KaiC基因破坏了Rhodopseudomonas对LD12:12光周期的适应性，从而使得其生长速率明显下降，降解了其个体的密度。若把它们置于光照强度降低50%的LD1:1的条件下，RCKO的生长相对于野生型没有区别（图5）。一些可能的生物钟对生物适应性的用途

Carl Johnson教授对生物钟对生物适应性的用途进行了系统的总结并用生活中的实例进行说明，使得概念更易于理解。主要有以下三个方面：

1. 生物钟可控制每天的进程，它像一个警钟提示生物进入生活环境中相应的相位。这对于一定时间发生的事件非常重要，如黄昏、黎明等。生物钟可增加生物对事件的预期能力，如在许多昆虫种类中孵化的节律发生受生物钟的控制。同时可避免被捕食，如夜行动物就是避开白天活动而减少被捕食的概率，如花栗鼠。

2. 它是可持续“咨询”的钟。Carl Johnson教授对于蜜蜂的“钟”在觅食定位中的作用采用了很直观的视频和图片进行讲解，生动地把知识传授给了学员。一个成功觅食归来的蜜蜂返回蜂窝时，在黑暗中是通过在垂直表面跳舞来进行交流的，这时它的同伴通过接触察觉它的移动从而获得食物的位置信息。如果食物距离它们的窝少于80米时，蜜蜂做转圈式跳舞（Round dance），而当距离大于80米时，蜜蜂做摇摆式跳舞（Waggle dance）（图6）。

有意思的是，蜜蜂能借助太阳定位通过摇摆式跳舞的方式来表明食物所在位置，包括相对于太阳的角度和大概的距离（图7）。而蝴蝶和鸟类可借助于太阳定位进行长途的迁徙，却不会迷路。

3. 生物钟是一个感受光的计时器。许多动值物以季节性的方式调整它们的繁殖和生理，用生物钟来测量一天的长短和做出季节性的应答。如松鼠在一年的周期活动具有明显的季节性（图8）。而在许多动物中，光周期的变化会影响褪黑素的分泌，其能调整生物机体以适应不同的季节，如西伯利亚仓鼠在冬节和夏季褪黑素的分泌就有明显的差异（图9）。总结

1. 用弓形石建筑的三角拱肩和鼻子支架眼镜形象解释生物钟在进化上的地位，增强了对生物钟的理解。

2. SCN区域损坏后的夜行动物失去了感知光照的能力，昼夜生物钟丧失，降低了其适应环境的能力。

3. 钟基因突变型的生物在持续光照等非节律环境下，对生物的适应影响不大。生物钟只有在节律的环境下才能提高生物适应环境的能力。

4. 光周期性对生物是一种选择压力，可以促进生物钟系统的进化。

5. 生物钟能够控制生物每天事件的进程，提示生物进入环境中相应的相位。生物钟是一个可持续“咨询”的钟，能够提示生物对环境的感知能力。

ReferenceDecoursey, P.J., Walker, J.K., and Smith, S.A. (2000). A circadian pacemaker in free-living chipmunks: essential for survival? J. comp Physiol A 186:169-180.

Reppert, S.M., Gegear, R.J., and Merlin, C. (2010). Navigational mechanisms of migrating monarch butterflies. Trends Neurosci 33:399-406.

Reppert, S.M., Guerra, P.A., and Merlin, C. (2015). Neurobiology of Monarch Butterfly Migration. Annual Review of Entomology 61:25-42.

Roenneberg, T., and Merrow, M. (2003). Life before the clock: modeling circadian evolution. J Biol Rhythms 17:495-505.

Spoelstra, K., Wikelski, M., Daan, S., Loudon, A.S., and Hau, M. (2015). Natural selection against a circadian clock gene mutation in mice. Proc Natl Acad Sci USA 113: 686–691.

Woelfle, M.A., Ouyang, Y., Phanvijhitsiri, K., and Johnson, C.H. (2004). The Adaptive Value of Circadian Clocks : An Experimental Assessment in Cyanobacteria. Curr Biol 14:1481-1486.

    关注 细胞世界